《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起,以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物,红世之徒,戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说,故事会对第一季的一些伏笔作出解释,并加入不少这个时代的小故事。神赐之门“Divine Gate”打开后,常界、天界和魔界3个世界出现交集,带来了交织着欲望和战争的混沌时代。为了令世界恢复和平,一个名为“世界评议会”的组织结成了。