50年前，打算成为真正怪物的犬夜叉为了获得四魂玉，遇到了强大的精神女巫桔梗。在一起呆了一段时间后，两人发展了关系。犬夜叉因此希望成为人类，桔梗也计划在净化四魂玉后回归普通生活。然而，对桔梗怀有邪恶想法的偷蜘蛛将自己的灵魂和身体交给了怪物，然后转世成为邪恶的半恶魔奈良。在他的唆使下，犬夜叉被桔梗封印在神木上，身受重伤的桔梗也在悲伤和绝望中死去。桔梗转世的卡格救了犬夜叉，但不小心把四魂玉射成了碎片。为了取回碎片，她和她的同伴，包括七宝、弥勒、珊瑚，以及犬夜叉一起踏上了一段充满困难和障碍的旅程
在一所远离城市喧嚣的女子高中，四个月大的老师佐佐子（宫田康树饰演）不得不板着脸管教放纵的孩子，而女孩的父母偶尔会打电话抱怨，这阻碍了正常的教学工作的顺利进行。叛逆的美月（小林翔之饰演）长期以来一直不服从根阳座及其追随者的管教。
