Ikashi Shinji,成为“第三次冲击”的罪魁祸首,变得像一个无用的人。。。真嗣还能振作起来吗?继2012年《福音勇士》新剧场版:Q之后,这部动画告诉了这个密封故事的续集。
为了解开被斗牙王牙齿所封印的力量,玛瑙丸派随从琉璃、玻璃将犬夜叉一行人引到不归之森,并诱使犬夜叉用铁碎牙斩断结界。结界消失,被封印上百年的力量开始复活,玛瑙丸变得愈加强大。与此同时,玻璃和琉璃分别夺去了珊瑚的云母和法师的风穴,使犬夜叉一方陷入苦战;另一方面,戈薇的意识被玛瑙丸控制,她迫不得已用箭再次将犬夜叉封印,之后更被桔梗推入枯井,穿越时空回到了现代……
在父亲的废物收集公司工作的直己每天都希望可以离开父母家,一天遇到与失明养母美鸟同住的年轻人槙。美鸟总是向槙说她如何游历世界,但事实是她从未出国。